鎌倉時代後半の弘安5年（1282）、ときの執権北条時宗が中国・宋より招いた無学祖元禅師により、円覚寺は開山されました。開基である時宗公は18歳で執権職につき、無学祖元禅師を師として深く禅宗に帰依されていました。国家の鎮護、禅を弘めたいという願い、そして蒙古襲来による殉死者を、敵味方の区別なく平等に弔うため、円覚寺の建立を発願されました。

円覚寺の寺名の由来は、建立の際、大乗経典の「円覚経（えんがくきょう）」が出土したことからといわれます。また山号である「瑞鹿山（ずいろくさん）（めでたい鹿のおやま）」は、仏殿開堂落慶の折、開山・無学祖元禅師の法話を聞こうとして白鹿が集まったという逸話からつけられたといわれます。
無学祖元禅師の法灯は高峰顕日（こうほうけんにち）禅師、夢窓疎石（むそうそせき）禅師と受け継がれ、その法脈は室町時代に日本の禅の中心的存在となり、 五山文学や室町文化に大きな影響を与えました。

円覚寺は創建以来、北条氏をはじめ朝廷や幕府からの篤い帰依を受け、寺領の寄進などにより経済的基盤を整え、鎌倉時代末期には伽藍が整備されました。 室町時代から江戸時代にかけて、いくたびかの火災に遭い、衰微したこともありましたが、江戸時代後期（天明年間）に大用国師（だいゆうこくし）が僧堂・山門等の伽藍を復興され、宗風の刷新を図り今日の円覚寺の基礎を築かれました。 明治時代以降、今北洪川（いまきたこうせん）老師・釈宗演（しゃくそうえん）老師の師弟のもとに雲水や居士が参集し、多くの人材を輩出しました。 今日の静寂な伽藍は、創建以来の七堂伽藍の形式を伝えており、現在もさまざまな坐禅会が行われています。